בתקופת שלטונו של ארכלאוס הפכה אגאי למרכז תרבותי חשוב, אשר משך אליו אמנים והוגים גדולים כמו אוריפידס ו־זאוקסיס. בשנות שלטונו האחרונות של פיליפוס השני ממקדוניה בוצע מפעל בנייה רחב שכלל את הקמת הארמון החדש, התיאטרון ומקדש אאוקליאה, ביטוי לאחדות בין השלטון הפוליטי, הדתי והתרבותי. אף שהמרכז המנהלי הועבר מאוחר יותר אל פלה, אגאי נותרה הבירה הקדושה של המקדונים, מקום לטקסים מלכותיים ולקבורה שושלתית. במקום זה נרצח פיליפוס השני והוכרז כמלך אלכסנדר הגדול. מצפון לעיר השתרע הנקרופוליס הגדול של אגאי, שבו נקברו מלכי מקדוניה מתקופת הברזל ועד התקופה ההלניסטית. החפירות הארכאולוגיות חשפו ממצאים עשירים המאירם את תרבותם, מנהגיהם ותפיסותיהם של המקדונים לגבי העולם הבא, ובמיוחד את מתחמי הקבורה המלכותיים של פיליפוס השני והמלכות. לאחר הכיבוש הרומי בשנת 168 לפנה״ס נהרסה אגאי ונכנסה בהדרגה לירידה, בעוד שהארמון והתיאטרון הפכו להריסות. במאה הראשונה לספירה עברו התושבים ליישוב חדש במישור, ושמה של אגאי נעלם עם הזמן, אך זכרה של העיר המלכותית העתיקה נותר חי.