Neben dem Kult der Athena wurden an diesem Ort auch andere, ältere Gottheiten verehrt. Bereits in mykenischer Zeit bestand an der Westseite des Turms ein kleines Heiligtum mit doppelter Apsis. Vor der klassischen Epoche befanden sich im östlichen Bereich Kultstätten der Chariten und der Hekate Epipyrgidia.
Der Bau des klassischen Tempels war Teil des großen Bauprogramms, das unter Perikles zur Verschönerung der Akropolis durchgeführt wurde. Wichtige Informationen über die Errichtung stammen aus Inschriften und Beschlüssen der athenischen Volksversammlung, die das Projekt dokumentieren.
Der heute sichtbare Tempel wurde auf der Spitze des Turms errichtet, der eigens dafür entsprechend umgestaltet wurde. Der ursprüngliche mykenische Turm wurde mit sorgfältig gearbeiteten Kalksteinmauern im isodomen Stil verkleidet, die seine Form vergrößerten und regelmässiger erscheinen ließen. Diese Mauern endeten in einem reich verzierten Gebälk.
Der Tempel ist klein, im ionischen Stil gebaut und amphiprostyl, das heißt, er hat an beiden schmalen Seiten eine Reihe von jeweils vier monolithischen Säulen. Er besitzt keinen Vorbau (Pronaos), sondern nur ein kleines cella-artiges Heiligtum, dessen Seitenwände in Pilaster übergehen, zwischen denen sich zwei Pfeiler befinden. Die Zwischenräume zwischen Pilastern und Pfeilern sowie zwischen Pilastern und Ecksäulen wurden mit Gittern verschlossen, was den Eindruck eines kleinen Vorbaus erweckt.
Über dem Architrav befindet sich ein Fries, der von Agorakritos gestaltet wurde. An drei Seiten zeigt dieser Kampfszenen zwischen Griechen und Persern sowie zwischen griechischen Hopliten untereinander. Auf der Ostseite sind die olympischen Götter abgebildet, wie sie diese Kämpfe beobachten.
Von den Giebelfeldern sind nur wenige Fragmente erhalten. Vermutlich zeigte das westliche die Gigantomachie und das östliche die Amazonenkriege. Der Altar stand östlich außerhalb des Tempels.
Im Jahr 409 v. Chr. wurde an der Turmspitze eine etwa ein Meter hohe Marmormauer zum Schutz der Pilger errichtet. Diese Mauer besteht aus Reliefplatten, die geflügelte Nike darstellen, die Stiere zur Opferung führen oder Trophäen schmücken, sowie die sitzende Göttin Athena, die das Geschehen beobachtet.
Mehrere dieser Reliefplatten sowie Teile des Frieses können Besucher heute im Akropolismuseum bewundern, während andere Fragmente im British Museum ausgestellt sind.
Der Tempel wurde über viele Jahrhunderte erhalten und im 5. Jahrhundert nach Christus in eine Kirche
umgewandelt. Während der osmanischen Herrschaft diente sein Inneres als Pulvermagazin. Im Jahr 1686 ließen die Osmanen den Tempel jedoch niederreißen, um das Baumaterial für die Errichtung der Verteidigungsmauer an der Vorderseite der Propyläen zu verwenden, wo sie auch einen hohen Turm, den sogenannten Koulas, bauten, um sich gegen die Venezianer unter Morosini zu verteidigen.
Die erste Restaurierung des Tempels erfolgte nach der Gründung des griechischen Staates im Jahr 1835. Weitere Restaurierungsarbeiten fanden in der Zeit vor dem Zweiten Weltkrieg zwischen 1935 und 1940 statt. Seit 1997 werden im Rahmen der Maßnahmen der Akropolis-Restaurierungsbehörde umfangreiche Arbeiten zur Wiederherstellung und Erhaltung des Denkmals durchgeführt.
1994 wurde die Restaurierungsstudie zum Tempel veröffentlicht, und 1998 wurde der Fries in das Akropolismuseum überführt. Seit dem Jahr 2000 werden die Restaurierungsarbeiten von der Akropolis-Restaurierungsbehörde in Zusammenarbeit mit der Ersten Abteilung für Vorgeschichtliche und Klassische Altertümer durchgeführt, unter Aufsicht des Denkmalschutzkomitees der Akropolis.