Med fremkomsten af Temenide-dynastiet i det 7. århundrede f.Kr. blev Aigai sæde for den makedonske kongemagt og oplevede sin storhedstid i det 6. og 5. århundrede f.Kr. Byen var ikke anlagt efter en streng byplan, men bestod af spredte bebyggelser omkring en central kerne med palads, helligdomme og den befæstede akropolis. Paladset lå på en dominerende position, og omkring det udviklede sig teateret, vigtige helligdomme og offentlige bygninger, mens en stor del af befolkningen boede uden for bymurene.
Under Arkelaos’ regeringstid udviklede Aigai sig til et vigtigt kulturelt centrum, der tiltrak store kunstnere og tænkere som Euripides og Zeuxis. I de sidste år af Filip 2. af Makedoniens regering blev der gennemført et omfattende byggeprogram med opførelsen af et nyt palads, et teater og helligdommen for Eukleia, hvilket udtrykte enheden mellem politisk, religiøs og kulturel magt.
Selvom det administrative centrum senere blev flyttet til Pella, forblev Aigai den hellige hovedstad for makedonerne, stedet for kongelige ceremonier og begravelser. Det var her, Filip 2. blev myrdet, og Alexander den Store blev udråbt til konge. Nord for byen lå den store nekropol i Aigai, hvor makedonske konger blev begravet fra jernalderen til den hellenistiske periode. Udgravningerne har afdækket rige fund, som belyser makedonernes kultur, skikke og forestillinger om livet efter døden, især de kongelige gravkomplekser for Filip 2. og dronningerne.
Efter den romerske erobring i 168 f.Kr. blev Aigai ødelagt og gik gradvist i forfald, mens paladset og teatret endte som ruiner. I det 1. århundrede e.Kr. flyttede indbyggerne til en ny bosættelse i sletten, og navnet Aigai forsvandt med tiden, mens kun mindet om den gamle kongeby blev bevaret.