Η έκθεσή του οργανώθηκε υπό την επίβλεψη των διαδοχικών Εφόρων Αρχαιοτήτων του Πειραιά, Ευθύμιου Μαστροκώστα, Όλγας Αλεξανδρή και Βασίλειου Πετράκου. Σταθμοί στην ιστορία του μουσείου υπήρξαν τα έτη 1982, όταν έγινε η πρώτη τμηματική ανασύσταση του εντυπωσιακού ταφικού μνημείου της Καλλιθέας, και το 1985, με την επανέκθεση του ιερού της Κυβέλης. Το 1996 ξεκίνησαν εργασίες επανέκθεσης και ανακαίνισης του μουσείου, με αφορμή την πλήρη αναστήλωση του εντυπωσιακού μνημείου της Καλλιθέας από το γλύπτη Σ. Τριάντη. Μέχρι το 1998 η μόνιμη έκθεση ανανεώθηκε υπό την επίβλεψη του Εφόρου Γ. Σταϊνχάουερ και εμπλουτίσθηκε με δύο νέες αίθουσες, μία αφιερωμένη στο ρόλο του Πειραιά στην αρχαιότητα και μία αφιερωμένη στη συλλογή κεραμικής και μικροαντικειμένων, που σχετίζονται με τον ιδιωτικό βίο. Το Νοέμβριο του ίδιου έτους πραγματοποιήθηκαν τα εγκαίνια του νέου μουσείου, ενώ το παλαιό μουσείο μετατράπηκε σε αποθήκη γλυπτών. Μέχρι σήμερα έχουν πραγματοποιηθεί εργασίες επισκευής των ζημιών που υπέστη το κτήριο κατά το σεισμό του Σεπτεμβρίου 1999, καθώς και διάφορες εργασίες για τη βελτίωση των εγκαταστάσεων. Επίσης, ολοκληρώθηκε η υπαίθρια έκθεση γλυπτών σε στέγαστρο που κατασκευάστηκε στον όμορο προς το μουσείο αρχαιολογικό χώρο του θεάτρου της Ζέας. Το 2003, το Αρχαιολογικό Μουσείο Πειραιά πέρασε στην αρμοδιότητα της νεοσύστατης ΚΣΤ΄ Εφορείας Προϊστορικών και Κλασικών Αρχαιοτήτων, με έδρα τον Πειραιά, ενώ μέχρι τότε υπαγόταν στη Β΄ Εφορεία Προϊστορικών και Κλασικών Αρχαιοτήτων. Το Αρχαιολογικό Μουσείο του Πειραιά προσφέρει στον επισκέπτη την αντιπροσωπευτική και πλήρη εικόνα της ιστορίας της πόλης, που κατά την αρχαιότητα γνώρισε μεγάλη ακμή τόσο ως εμπορικό κέντρο της ανατολικής Μεσογείου όσο και ως πολεμικός ναύσταθμος της αρχαίας Αθήνας. Το είδος των εκθεμάτων του, που προέρχονται κυρίως από την ευρύτερη περιοχή του Πειραιά και της αττικής παραλίας, και τα χρονικά όρια που καλύπτουν, από τη μυκηναϊκή έως και τη ρωμαϊκή εποχή, είναι αντιπροσωπευτικά της ιδιομορφίας, της σύνθεσης του πληθυσμού και της ιστορίας του Πειραιά. Οι συλλογές του μουσείου αποτελούνται κυρίως από ευρήματα ανασκαφών ή τυχαία ευρήματα και από παραδόσεις αρχαιοτήτων, ενώ έχουν εμπλουτισθεί και με τις δωρεές ιδιωτικών συλλογών, όπως της συλλογής Μελετοπούλου-Νομίδου και, πιο πρόσφατα, της Συλλογής Γερουλάνου. Το μουσείο στεγάζεται σε διώροφο κτήριο, που πλαισιώνει στη δυτική και νότια πλευρά το ελληνιστικό θέατρο της Ζέας και έχει συνολικό εμβαδόν 1.394 τ.μ. Οι εκθεσιακοί του χώροι καταλαμβάνουν τις δέκα αίθουσες των δύο ορόφων (1.044 τ.μ.), ενώ στο υπόγειο (350 τ.μ.) βρίσκονται τα εργαστήρια συντήρησης πήλινων, μεταλλικών και λίθινων αντικειμένων, καθώς και η αποθήκη του μουσείου, όπου φυλάσσονται αρχαιολογικά ευρήματα από την περιοχή του Πειραιά, την παραλιακή ζώνη και τα νησιά. Το κτήριο του παλαιού μουσείου (330 τ.μ.), που βρίσκεται ακριβώς δίπλα, χρησιμοποιείται σήμερα ως αποθήκη γλυπτών, ενώ στον αρχαιολογικό χώρο του θεάτρου της Ζέας πρόκειται να λειτουργήσει υπαίθρια έκθεση γλυπτών. Κύριο έργο του μουσείου, που εποπτεύεται από την ΚΣΤ΄ Εφορεία Προϊστορικών και Κλασικών Αρχαιοτήτων, είναι η συγκέντρωση, συντήρηση, καταγραφή και φύλαξη των παλαιών και νέων κινητών ευρημάτων, που προέρχονται από την ευρύτερη περιοχή του Πειραιά. Στις δραστηριότητές του περιλαμβάνονται η οργάνωση εκπαιδευτικών προγραμμάτων, διαλέξεων και άλλων πολιτιστικών εκδηλώσεων, καθώς και η σταδιακή βελτίωση των υποδομών του κτηρίου για την καλύτερη εξυπηρέτηση των επισκεπτών.